Храм заложен по благословению Кирилла, епископа Севского и Брянского, в 1775 году на месте бывшего выгона, где стояла часовня в память о первой деревянной церкви Воскресения с приделом пророка Божия Илии, выстроенной здесь в XVI в., при основании г. Орла.

Храм возводился на средства прихожан. В 1776 г. был построен и освящен южный придел во имя святителя Николая Чудотворца, а главная церковь с Ильинским алтарем и северным приделом во имя святителя Митрофана, епископа Воронежского, окончена в 1790 г.

Среди местных жителей она больше известна под именем «Николы на Песках». 19 сентября 1858 г. во время большого пожара в Орле пострадали трапезная и колокольня церкви, но вскоре стараниями духовенства и мирян они были восстановлены и обновлены. В конце XIX в. вокруг храма возвели железную ограду на кирпичном фундаменте, а рядом построили две каменные часовни, не сохранившиеся до наших дней.

Наиболее чтимыми являлись иконы пророка Божия Илии, святителя Николая Чудотворца и святителя Митрофана Воронежского. Ежегодно 20 июля, в Ильин день, в храм из всех городских церквей совершался крестный ход в честь победы в Отечественной войне 1812 года (он был установлен в 1815 году).

В 1930-х гг. церковь была закрыта. После Великой Отечественной войны в ее здании и пристройках разместилась швейная фабрика № 2 (с 1963 г. — филиал ПО «Радуга», с 1992 г. — АО «Радуга»). В 1946 и 1986-87 гг. производился капитальный ремонт церковного здания.

4 июля 1995 г. храм был возвращен приходской общине верующих. Начались восстановительные и реставрационные работы. С 18 сентября того же года стали проводиться регулярные богослужения. На колокольне установлены колокола. В марте 1996 г. на церкви восстановлены золоченые кресты. 21 мая 1996 г. Высокопреосвященнейший архиепископ Орловский и Ливенский Паисий преподнес в дар храму частицу мощей святителя Николая Чудотворца, которой его благословил митрополит Владимир при возведении в сан епископа. 19 декабря 1997 г. был вновь освящен Никольский придел, а в мае 1998 г. — придел во имя святителя Митрофана Воронежского.

В ноябре 1997 г. по благословению Владыки Паисия при храме создана православная школа для взрослых.

Церковь является памятником архитектуры раннего классицизма.

Подготовил священник Михаил Жарков

10 июня 2021 года на территории храма открыт первый в России памятник одному из наиболее почитаемых старцев Русской Православной Церкви — архимандриту Иоанну (Крестьянкину). Чин освящения совершил митрополит Орловский и Болховский Тихон.